変わらない日常、閉じこめられたガラス張りの移民船団。西暦2059年、新天地を目指す銀河移民船団「マクロス・フロンティア」で、パイロットを目指す少年「早乙女アルト」は閉塞感を覚えていた。そんな時、銀河頂点の歌姫「シェリル・ノーム」のコンサートツアーが船団へやってくる。シェリルに憧れる少女「ランカ・リー」とともに、アルトはコンサート会場にいた。突如、重機甲生命体「バジュラ」の襲撃を受け燃え上がる船団。少女たちを護るため、アルトは最新型可変戦闘機VF-25に乗り込む。炎を切り裂き飛びゆく先には、宇宙を揺るがす伝説の“歌”と、少女たちにまつわる新たなる『謎』が…！